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Grant, Jason

Nom
Grant, Jason
Affiliation principale
Fonction
Professeur.e ordinaire
Email
jason.grant@unine.ch
Identifiants
https://libra.unine.ch/handle/123456789/30709
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0000-0002-1197-1131

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    Evolution of moonwort ferns ("Botrychium", Ophioglossaceae) on local to global scales
    (2017)
    Dauphin, Benjamin
    ;
    Grant, Jason 
    Les plantes ont depuis longtemps fasciné les biologistes par leur capacité à former des espèces cryptiques, des hybrides entre des espèces distinctes, de grandes tailles de génomes stables, et une large variété de systèmes reproducteurs parmi les taxons qui ont conduit à l’actuelle biodiversité des plantes. Il y a plus de 450 millions d’années, les plantes vasculaires ont émergé et colonisé la terre. Rapidement, elles se sont dispersées pour explorer de nouveaux habitats et se sont diversifiées dans des environnements favorables pour former plus de 300 000 espèces vivantes. Une meilleure compréhension des forces évolutives passées qui ont mené aux morphologies, aux écologies, et aux diversités génétiques actuelles des plantes est essentielle pour prédire leur évolution, particulièrement dans le contexte des changements globaux. Ainsi, les objectifs principaux de cette thèse consistaient à étudier les relations phylogénétiques parmi les taxons de Botrychium et comment l’allopolyploïdie et l’alternance des systèmes reproducteurs ont mené à la spéciation de ces espèces.
    Dans un cadre multidisciplinaire, nous avons combiné la phylogénétique avec la génétique des populations et la cytométrie en flux pour produire des données cellulaires et moléculaires pertinentes pour l’exploration des mécanismes biologiques clefs prenant place à des échelles locales ou globales. Etant les fondements de notre projet, nous avons reconstruit la phylogénie chloroplastique du genre Botrychium basée sur un échantillonnage mondiale pour examiner les relations de parentés parmi les taxons diploïdes et les origines maternelles des allopolyploïdes. Dans une seconde étape, nous avons estimé les tailles de génome des Botrychium diploïdes et polyploïdes pour comparer les variations du contenu en ADN après l’allopolyploïdisation et entre les niveaux de ploïdie. Ensuite, nous avons utilisé le séquençage PacBio pour inférer une phylogénie moléculaire dans le but de révéler l’histoire évolutive des deux, les lignées maternelles et paternelles des allopolyploïdes, et d’établir l’échelle temporelle de leur héritage bi-parentale basée sur les estimations des temps de divergence. Travaillant à une échelle régionale et locale, nous avons génotypé des populations de B. lunaria des alpes en utilisant des variants enzymatiques co-dominants et des données de séquençage ddRAD pour caractériser le mode prédominant de reproduction ainsi que leur histoire démographique durant le dernier maximum glaciaire.
    Nous avons trouvé des résultats inattendus et des découvertes majeures pour la compréhension de la biologie des plantes vasculaires précoces. Pour la diversité spécifique elle-même, nous avons identifié treize nouveaux taxons potentiels et caractérisé la diversité exceptionnelle d’haplotypes survenant dans le complexe d’espèce Lunaria. De plus, nous avons présenté des évidences pour l’origine multiple de plusieurs taxons allopolyploïdes et révélé des cas incontestables de dipersion intercontinentale d’amérique du nord vers l’europe et l’asie. Avec la cytométrie en flux, nous avons rapporté un nouveau taxa hexploïde chez Botrychium et avons décrit différentes tailles de génome entre espèces diploïdes des deux clades majeurs, Lanceolatum et Lunaria. Par ailleurs, nos résultats ont supporté le scénario de stabilité des tailles de génome après l’allopolyploidization, rejetant ainsi l’hypothèse de la réduction des tailles de génome largement acceptée chez les angiospermes. Le résultat le plus frappant dans nos investigations phylogénétiques est probablement la récurrence de l'allopolyploïdie dans ce genre et les contributions asymétriques des donneurs parentaux dans la formation des taxons allopolyploïdes. De plus, nos estimations du temps de divergence ont révélé la spéciation récente et rapide par allopolyploïdie au cours des deux derniers millions d'années, ce qui constitue un premier cas de radiation dans l'ancienne lignée des Ophioglossaceae. Pour notre étude sur la génétique des populations, nous avons trouvé une diversité génétique sans précédent dans les populations de B. lunaria avec un grand nombre d'hétérozygotes qui soutient la prédominance pour la fécondation croisée. Ainsi, nous avons présenté les capacités de dispersion et de diversification des espèces de Botrychium afin de mieux comprendre le système d'accouplement des plantes vasculaires ancestrales. En tant qu'élément clef de ce modèle de spéciation, nous avons trouvé une signature génétique indicative d'un refuge pour B. lunaria dans les alpes centrales lors du dernier maximum glaciaire, lequel a abrité des individus ayant une richesse allélique élevée, qui se sont ensuite dispersés durant la déglaciation tout en maintenant la fécondation croisée.
    Indéniablement, le genre Botrychium offre une occasion unique d'aborder le rôle de l'allopolyploïdie et l'importance de l'alternance des systèmes d'accouplement dans la spéciation des plantes. Ce travail est destiné à être le point de départ pour d'autres études en biologie évolutive, lesquelles permettront peut-être de mieux comprendre le cycle de vie de ces espèces de fougères énigmatiques., Plants have long fascinated biologists by their ability to form cryptic species, hybrids between distinct species, large and stable genome sizes, and a wide variety of mating systems among taxa that have driven to the current plant biodiversity. More than 450 million year ago, vascular plants emerged and colonized the land. Rapidly, they dispersed to explore new habitats and diversified in suitable environments to form over 300,000 extant species. A better understanding of past evolutionary forces that led to the current plant morphologies, ecologies, and genetic diversity is critical for predicting their evolution, especially with the global changes ongoing. In this context, the main goals of this thesis were to investigate the phylogenetic relationships among the early divergent Botrychium taxa and how allopolyploidy and the alternation of mating systems have led to the speciation of these species.
    In a multidisciplinary framework, we combined phylogenetics with population genetics and flow cytometry to provide relevant cellular and molecular data for exploring key biological mechanisms taking place at local or global scale. As the backbone of our project, we reconstructed the plastid phylogeny of the genus Botrychium based on a worldwide sampling to investigate relationships among diploid taxa and the maternal origins of allopolyploids. As a second step, we estimated the genome sizes of Botrychium diploids and polyploids to study fluctuations of DNA amounts after allopolyploidization and between ploidy levels. Then, we applied PacBio sequencing to infer a nuclear phylogeny for revealing the evolutionary history for both, the maternal and the paternal lineages of allopolyploids, and drawing the timescale of their bi-parental inheritance based on divergence time estimates. Focusing at a local and regional scale, we genotyped B. lunaria populations in Alps using co-dominant allozymes and ddRADseq data to identify the predominant mode of reproduction as well as its demographic history during the last glacial maximum.
    We found unexpected results and major discoveries for the understanding of the biology of early vascular plants. For the species diversity itself, we identified thirteen possibly new taxa and characterized the exceptional haplotype diversity occurring in the Lunaria complex. Also, we presented evidence for multiple origins of several polyploid taxa and highlighted incontestable cases of inter-continental dispersal from North America to Europe and Asia. With flow cytometry, we reported a new hexaploid in Botrychium and described different genome sizes between diploid species of the two major clades Lanceolatum and Lunaria. Besides, our results supported the genome size stability after allopolyploidization, therefore rejecting the scenario of genome downsizing widespread accepted for angiosperms. Probably the most striking outcome of our phylogenetic investigations is the recurrent allopolyploidy in that genus and the strong bias of parental donors in the formation of allopolyploid taxa. Furthermore, our divergence time estimates revealed the recent and rapid speciation via allopolyploidy in the last two million years, which constitutes a first case of radiation in the old lineage of Ophioglossaceae. For our population genetics study, we found unprecedented genetic diversity within B. lunaria populations with a large number of heterozygotes that supports the outcrossing mating system. Thus, we presented the capabilities of dispersion and diversification of these Botrychium species to better understand the ancestral vascular plant mating system. Being a key element of this speciation model, we found a genetic signature indicative of a refuge for B. lunaria in the central Alps during the last glacial maximum, which has hosted individuals having a high allele richness that was secondarily dispersed after deglaciation with the maintenance of outcrossing in alpine grasslands.
    Undeniably, the genus Botrychium offers a unique opportunity to address the role of allopolyploidy and the importance of alternation of mating systems in plant speciation. This work is intended to be the starting point for further studies in evolutionary biology that ultimately will provide a better understanding of the life style of these enigmatic fern species.
  • Publication
    Accès libre
    Molecular phylogenetics supports widespread cryptic species in moonworts (Botrychium s.s., Ophioglossaceae)
    Dauphin, Benjamin
    ;
    Vieu, Julien 
    ;
    Grant, Jason 
    Premise of the study: Previous phylogenetic studies of moonworts (Botrychium sensu stricto (s.s.)) included few taxa from outside of North America. This low geographical representation limited interpretations of relationships of this group rich in cryptic species. With 18 out of 30 species in the genus being polyploid, understanding their evolutionary history remains a major challenge.
    Methods: A new molecular phylogeny was reconstructed using Maximum Likelihood (ML) and Bayesian Inference (BI) analyses based on multiple accessions of the most wide- ranging Arctic taxa of Botrychium in North America and Europe using three noncoding plastid DNA regions (psbA-trnHGUG, trnLUAA- trnFGAA intergenic spacer, and rpL16 intron).
    Key results: The new phylogeny confirms the identity of several recently described species and proposed new taxa. Nine subclades are newly identified within the two major clades in Botrychium s.s.: Lanceolatum and Lunaria. Chloroplast DNA was variable enough to separate morphologically cryptic species in the Lunaria clade. On the contrary, much less variation is seen within the morphologically variable Lanceolatum clade despite sampling over the same broad geographic range. The chloroplast region psbA-trnHGUG is identified as an efficient DNA barcode for the identification of cryptic taxa in Botrychium s.s.
    Conclusions: The combined increase in species representation, samples from throughout the geographic range of each species, and sequencing of multiple plastid DNA regions supports morphologically cryptic species in Botrychium s.s.
  • Publication
    Accès libre
    Rapid allopolyploid radiation of moonwort ferns (Botrychium; Ophioglossaceae) revealed by PacBio sequencing of homologous and homeologous nuclear regions
    Dauphin, Benjamin
    ;
    Grant, Jason 
    ;
    Farrar, Donald R
    ;
    Rothfels, Carl J
    Polyploidy is a major speciation process in vascular plants, and is postulated to be particularly important in shaping the diversity of extant ferns. However, limitations in the availability of bi-parental markers for ferns have greatly limited phylogenetic investigation of polyploidy in this group. With a large number of allopolyploid species, the genus Botrychium is a classic example in ferns where recurrent polyploidy is postulated to have driven frequent speciation events. Here, we use PacBio sequencing and the PURC bioinformatics pipeline to capture all homeologous or allelic copies of four long (∼1 kb) low-copy nuclear regions from a sample of 45 specimens (25 diploids and 20 polyploids) representing 37 Botrychium taxa, and three outgroups. This sample includes most currently recognized Botrychium species in Europe and North America, and the majority of our specimens were genotyped with co-dominant nuclear allozymes to ensure species identification. We analyzed the sequence data using maximum likelihood (ML) and Bayesian inference (BI) concatenated-data (“gene tree”) approaches to explore the relationships among Botrychium species. Finally, we estimated divergence times among Botrychium lineages and inferred the multi-labeled polyploid species tree showing the origins of the polyploid taxa, and their relationships to each other and to their diploid progenitors. We found strong support for the monophyly of the major lineages within Botrychium and identified most of the parental donors of the polyploids; these results largely corroborate earlier morphological and allozyme-based investigations. Each polyploid had at least two distinct homeologs, indicating that all sampled polyploids are likely allopolyploids (rather than autopolyploids). Our divergence-time analyses revealed that these allopolyploid lineages originated recently—within the last two million years—and thus that the genus has undergone a recent radiation, correlated with multiple independent allopolyploidizations across the phylogeny. Also, we found strong parental biases in the formation of allopolyploids, with individual diploid species participating multiple times as either the maternal or paternal donor (but not both). Finally, we discuss the role of polyploidy in the evolutionary history of Botrychium and the interspecific reproductive barriers possibly involved in these parental biases.